观赏植物叶绿体分裂与发育

观赏植物叶绿体的发育与分裂

孙国胜 2010园林植物与观赏园艺

摘要：叶绿体是植物细胞内的一种重要细胞器，它起源于早期具有光合能力的原核生物与真核生物的内共生事件。植物叶色性状的形成直接受到叶肉细胞中叶绿体及不同质体形成和发育的影响，叶绿体的形成与发育受核基因和叶绿体基因共同调控，由前质体在适当条件下分化和发育而成。早期的研究分析表明,在观赏植物中随着叶片色级的提高,叶绿体表面积密度、体积密度以及两者的比值都相应增加。

关键词：观赏植物 叶绿体 质体 分裂基因

The Growth and Division of Chloroplast in Omamental

Plants

Sun Guosheng 2010landscape plant and ormamental horticulture

Abstract:Chloroplast is a kind of important organelle in plant cells, it’s stem from endosymbiotic event in eukarya and primitive prokaryotes with photosynthetic capacity.The form of leaf color trait in plant immediately affected by the formation and development of chloroplast and other plastids in mesophyll cells. The formation and development of chloroplast affected by nuclear genes and gene co-regulation of chloroplast,and formed by the differentiation and development of proplastid under appropriate conditions. Primitive research indicate that the surface density, volume desity and their ratio of chloroplast corresponding increased as the advance of leaf color grade in omamental plants.

Key words:Omamental Plants;Chloroplast;Split Gene

引言

在高等植物中，由前质体发育为具有光合活性的叶绿体是一个重要的代谢过程（Yoo S C，Cho S H，Sugimoto H，et al.2009）。叶绿体是植物体中内共生起源的细胞器，在分裂时具有中央缢缩现象，其分裂位点的选择受到Min操纵子的精细调控（左宝玉等，1988）。叶绿体的分裂直接影响叶片中叶绿体的数目、大小、形态与结构，进而影响观赏植物的叶色。迄今，已鉴定出大量与叶绿素和叶绿体发育相关的叶色突变体（Yoo S C，Cho S H，Sugimoto H，et al.2009）。研究发现，观赏植物变异类型叶片中的叶绿素含量与其表现型一致（Iba K，Takamiya K I，Yoshihiro T. 1991）。以花烛为研究材料，经测定发现，其中嵌合苗叶片的叶绿素a、叶绿素b和叶绿素总含量比正常叶的低。黄化叶中的叶绿素a、叶绿素b和叶绿素总含量极低。正常叶片的中脉部分不含有叶绿体，叶片上层薄壁细胞含有丰富的叶绿体，下层薄壁细胞含有少量叶绿体；黄化苗叶片中不含有叶绿体或个别细胞内含有少量叶绿体；花叶苗叶片中不含有叶绿体的薄壁细胞呈不规则分布，与花叶陛状的表现型相对应。以菊花黄绿叶突变体一NAu04—1—31为试验材料，测定黄叶、黄绿叶和绿叶3种不同类型叶片的叶绿素含量表明：黄叶、黄绿叶的叶绿素含量显著低于绿叶，叶绿体显微与超微结构观察发现：黄叶细胞内叶绿体形状不规则，缺乏正常的叶绿体膜结构，无类囊体，无淀粉粒，嗜锇颗粒较多；

绿叶细胞内叶绿体较多，形状规则，基粒片层清晰（陈星旭.张琪.王广东，2009）。而造成这些非正常叶色的原因即与植物叶片中叶绿体的分裂与发育有关。 1 FtsZ基因与Min基因家族

目前的研究表明，在植物体中，叶绿体的增殖方式与其原核祖先一样，是以二分裂的方式来增殖的，并且他们之间存在着很多的相似之处，通过电镜观察实验发现叶绿体分裂时具有中央缢缩现象，并且缢缩过程中存在一种环状结构，即具有GTP酶活性的微管相似蛋白F t s Z最早在分裂位点组成的环状结构( z-环，FtsZ protein ring )，它可以启动细胞的分裂，而细胞分裂启动以后，其分裂位点的选择则受到Mi n操纵子(包括Mi n C. Mi n D. Mi n E基 因)的精细调控。(de Boer and Crossley,1989;deBoer等,1992 ; Rothfieldet al.,1999)。通过MinD、MinC和MinE的协同作用，使得Z环只能在细胞中央形成，所以叶绿体中部正确分裂位点的选择是MinD蛋白与其他Min蛋白(MinCP E)相互作用的结果,所以说MinD蛋白在原核细胞以及植物叶绿体的分裂过程中发挥着重要的作用（雷启义，胡勇，刘祥林，2005）。

与细菌细胞只含有一个FtsZ不同的是，植物中的FtsZ分化为FtsZ1和FtsZ2两个家族（Pyke, KA.et al.，1994）。 从衣藻中克隆了叶绿体分裂相关基因CrMinD和CrMinE的cDNA。CrMinD的cDNA序列全长为1683bp，开放阅读框(ORF)为1056bp，编码351个氨基酸，N端1—66个氨基酸残基为预测的叶绿体导肽序列。CrMinE的cDNA序列全长为1627bp，ORF为1047bp，编码349个氨基酸。N端1—52个氨基酸为叶绿体导肽序列（Rossini, L et al.，2001）。原核表达分析表明CrMinD和CrMinE在功能上是高度保守的。FtsZ、MinD和MinE是在高等植物中最早分离到的原核起源的叶绿体分裂相关蛋白，它们在叶绿体分裂中的作用与它们的祖先在原核细胞分裂中的作用相似，并与其他分裂相关蛋白结合组成分裂复合体，通过共同组成一个复杂的分裂装置 ，以及共同协调作用，最终确保叶绿体的正常分裂（Reinbothe C et al，1997）。

叶绿体虽然是植物细胞内一种极其重要的细胞器，但其分裂的分子机制尚不很清楚（Hall LH et al，1997）。已经证明FtsZ蛋白作为真核细胞分裂装置的一个关键成分，参与叶绿体的分裂过程(董淑杰等，2003)。植物中的FtsZ基因属于2个不同的家族，在对NtFtsZ1家族成员研究的基础上，通过用正义和反义表达技术研究了NtFtsZ2家族成员NtFtsZ2-1基因在转基因烟草中的功能（Masamitsu Wada, Franz Grolig, Wolfgang Haupt,1993）。显微分析结果表明NtFtsZ2-1基因的表达水平异常增强或减弱都会严重干扰叶绿体的正常分裂过程，导致叶绿体在形态和数目上的异常（体积明显增大，数目显著减少），而单个叶肉细胞中叶绿体的总表面积在正反义转基因烟草和野生型烟草之间保持了相对稳定，没有发生明显的变化。同时还证明NtFtsZ2-1基因表达的变化对叶绿素含量没有直接的影响雷启义.胡勇.刘祥林. (雷启义.胡勇.刘祥林.2005)。据此我们认为NtFtsZ2-1基因参与叶绿体的分裂和体积的扩大，其表达水平的波动会改变植物中叶绿体的数目和大小，从而影响到植物叶色(胡勇，雷启义，孔冬冬等,2004)。所以我们推断，在观叶植物叶绿体中，NtFtZ2-1基因的表达情况将影响叶片颜色的深浅，这将有待进一步的实验。

2 PD环

在观赏植物中的绿色组织中，叶绿体外膜外侧与内膜内侧分别存在质体分裂环( plastid division ring，PD环)( Haruki Hashimoto.2003)。单细胞红藻

Cyanidioschyzon merolae的PD环除了内外环之外，还存在一个位于叶绿体内外膜间隙中的中间环状结构( Miyagishima et a1. 2003)。起初人们认为至少PD内环是由FtsZ组成的，但经实验研究发现Z环的形成比PD环大约早3-4小时，并由此推断，Z环的装配很可能是决定了PD环的形成位置的关键因素(Kuroiwa et al.,2002)。现在认为PD环系统很可能是真核起源的。尽管PD环的组成成分还不是很清楚，但是经过试验研究分析，已初步了解了3个PD环的组装顺序，即证明它们的形成具有时空差异性：依次为首先是PD内环形成，随后是PD中环，最后是PD外环。并且在叶绿体分裂后期，PD内环和中间环在2个子质体完全分开前就完全解聚消失，但PD外环却一直存在直到叶绿体分裂结束，这说明PD外环对叶绿体分裂的最终完成是非常重要的(Miyagishima et al.,2003)。

3 GLK基因家族

我们知道，叶绿体是由叶绿体被膜、类囊体和基质组成的，其数量和大小在同一种植物特定组织中相对稳定，但受遗传和环境影响也会发生很大的变化（Fitter DW . 2002）。因此叶绿体的数量、形态、分布等直接影响叶片的颜色，而对于叶绿体发育异常的突变体，其叶片中叶绿体的数目、大小、形态发生了变化，则通常不能再呈现野生型所表现的正常绿色性状（R. Mache，1990）。比如在拟南芥中，GLK1 和GLK2 双突变体植株的所有光合作用组织均由深绿色变为浅绿色，而且这些细胞中类囊体基粒数目下降（Fitter, et al., 2002），GLK1和GLK2是GLK基因家族的两个成员，都是核基因(吴殿星等，1995)。目前该GLK基因家族在玉米、水稻及拟南芥中均已得到研究，其功能是调控叶绿体的发育（Langdale and Kidner, 1994; 房贤涛等，2009；Hall et al., 1998）。玉米g2（golden 2，Zmglk2）突变株系叶片叶色呈现出金黄色，其叶肉细胞中的叶绿体较野生型小，而且类囊体发育不全、基粒数目较少(赵琦等，1997)。研究还发现，在拟南芥中GLK1 和GLK2 基因在功能上具有冗余性，单突变体的叶片颜色不发生任何异常，而双突变体植株的所有光合作用组织均由深绿色变为浅绿色，并且这些细胞中类囊体基粒数目下降（徐彬, 2002），这充分说明GLK1 和GLK2 基因的功能是冗余的。在对苔藓类植物Physcomitrella patens研究中发现，其GLK1与GLK2基因的双突变与拟南芥的双突变性状非常相似（Eckhardt U，et al.2004），颜色也明显变浅，可以进一步确定了GLK基因家族调控叶绿体发育的作用，从而可以说明GLK基因家族通过调控叶绿体发育来影响观赏植物的叶色。

4 ARC基因家族

近些年来，人们发现了叶绿体分裂复合体中的另外一些成员：ARC基因家族，他们参与调控叶绿体的分裂（Robertson, E.J,2000）该基因家族的ARC 3、ARC 5、ARC 6是具体的调控因子（Gao et al., 2003）。拟南芥突变体Arc 3的叶肉细胞中只有为数较少而个体较大的叶绿体，突变体Arc 5的叶肉细胞中则出现哑铃状的膨大叶绿体，而突变体Arc 6的叶肉细胞中只有1到2个巨大的叶绿体(李大朋等，2005)。由此可说明ARC基因家族影响叶绿体的分裂和发育。研究发现还ARC基因与FtsZ基因协同作用，在植物叶绿体中ARC先于FtsZ定位到由MinE、MinD确定的叶绿体分裂平面上，然后FtsZ则根据ARC的位置确定自己的定位，然后在其它基因（ARTEMIS、GC1等）的参与下共同完成对叶绿体的缢裂（Maple and Møller, 2002）。

如前文所述，在高等植物中陆续找到了细菌FtsZ、MinE和MinD的同源物，

但没有发现MinC的同源物。在大肠杆菌中，Min蛋白即MinC、MinE和MinD作为一个整体(三者缺一不可)协同作用从而保证了分裂环的正确形成(Pyke, KA.1998)。此外，实验证明大肠杆菌的EcMinC在拟南芥中过量表达可阻止叶绿体的正常分裂，产生大而不规则的叶绿体(Reithbothe S et al.,2004)。经最新研究实验表明，ARC3很可能具有类似MinC的功能。ARC3(At1g75010)编码742个氨基酸，可分为3个结构域，即N端含有一段与原核生物FtsZ蛋白很相似的序列；C端含有一个MORN结构域(membrane occupation andrecognition nexus)，而MORN结构域是PIP5K(磷脂酰肌醇-4-磷酸5-磷酸激酶)的重要部分；在C端FtsZ样结构域和N端MORN结构域之间是一段比较独特的中间结构域。ARC3是一个非常奇特的蛋白，它是由原核起源的FtsZ和真核起源的PIP5K两部分组成(Shimada etal.,2004)。进一步研究发现，ARC3表达水平的降低会导致叶绿体不能正确形成分裂位点，而ARC3的过量表达也会引起叶绿体分裂受阻；ARC3的这些现象与MinC蛋白在大肠杆菌中的表现很相似。ARC3自身可形成二聚体，且可通过其N端的FtsZ结构域与AtFtsZ1-1相互作用,但是不能和AtFtsZ2-1相互作用；ARC3与AtFtsZ1-1共定位且呈现一个环状结构(Maple et al.,2004)。此外，通过酵母双杂交及BIFC分析发现，借助自身的中间结构域，ARC3可以分别与AtMinE1及AtMinD1相互作用，这段中间结构域的进化意义还有待进一步研究。在拟南芥中ARC3具有代替MinC的功能(Aaron G. Smith et al.,2006)，但在其他观赏植物叶绿体中，ARC3是否也具有代替MinC的功能，仍需要进一步的实验来证明。

而且我们不难看出，ARC控制的叶绿体分裂与GLK控制的叶绿体分化功能是不同的。因为ARC影响叶绿体的分裂，从而影响植物中叶绿体的数量，但是对叶绿体本身的发育没有影响（Green, B et al., 2000）。同样，在对GLK的研究中发现，GLK突变体中的叶绿体数目无明显变化，说明GLK基因对叶绿体的分裂没有明显影响（Fitter, et al., 2002）。而是影响叶绿体的发育，从而导致植物叶片颜色变浅。

5 MSLs与CLS8

最近的实验研究发现MSLs是第一个被鉴定出来的在单叶绿体水平上调控叶绿体分裂的蛋白(Reithbothe S,2004)。MSL2和MSL3都是基质类叶绿体蛋白，他们与AtMinE1和AtMinD1的分布方式非常相似(Maple et al.,2002;Haswell and Meyerowitz,2006)，靠近叶绿体被膜呈不连续点状分布。已有实验证明MSL2和MSL3与AtMinE1共定位于叶绿体两极，它们彼此之间很可能通过间接方式发生相互作用(Haswell and Meyerowitz,2006)；我们推测MSL2和MSL3在质体分裂时调控离子的释放从而保持叶绿体内的渗透压。拟南芥cls8突变体表现为发育缺陷，叶片和花的形态均不正常，根发育迟缓。在cls8-1植株中，叶绿体基因组拷贝数少，而且叶绿体数目少、体积大，但叶绿体的超显微结构正常。通过图位克隆法证明cls8是核苷酸还原酶大亚基的编码基因(RNR1)突变的结果，而RNR1催化dNTPs产物形成(Ko Kato et al,.2006)。目前，CLS8影响叶绿体分裂的具体机制还不清楚，至于CLS8是如何进一步影响观赏植物的叶色还需要进一步的实验来研究。

近些年来，人们对观赏植物的要求不断提高，进而对观赏植物叶色叶绿体的研究也不断深入，正逐步揭示叶绿体的分裂机制及在进化过程中的复杂性(常青山等，2008)。叶绿体中发挥功能的各种蛋白不是彼此孤立的，而是相互作用共

同参与叶绿体的分裂（周焱等，2003）。可以说它们在植物质体分裂过程中共同组成了一个复杂的网络结构，这就提出了今后观赏植物叶绿体分裂的另一个重点，即研究各种蛋白的亚细胞定位以及与其他蛋白间的相互作用(潘小军等，2009)。我们相信，随着各种与叶绿体分裂直接或间接相关蛋白的发现，对叶绿体分裂与发育的研究必然会有更深的发展。

参考文献：

[1]. Yoo S C，Cho S H，Sugimoto H，et al. Rice Virescent3 and Stripe1Encoding the Large and Small Subunits of Ribonucleotide ReductaseAre Required for Chloroplast Biogenesis during Early LeafDevelopment ［J］. Plant Physiology，2009，150:388－401

[2]. Iba K，Takamiya K I，Yoshihiro T. Formation of functionally activechloroplast is determined at a limited stageof leaf development invirescent mutant of rice［J］. Development Genetics，1991，12:342－348

[3].陈星旭,张琪,王广东.花烛叶色嵌合体不同生长阶段叶色性状的保持特征 [J] –植物研究 2009（5）

[4].Rothfield L., Justice S.,Garcia-Lara, J..Bacterial cell division.Annu Rev Genet 1999,33:423—448.

[5].雷启义,胡勇,刘祥林, 细菌细胞分裂位点的调控机制及其研究进展. [J] 微生物学通报2005 (32) 1

[6].Pyke, KA., Rutherford SM., Robertson EJ, Leech RM. 1994. arc6, a fertile Arabidopsis mutant with only two mesophyll cell chloroplasts. Plant Physiol. 106: 1161-1177

[7].Rossini, L, Cribb, L, Martin, DJ, Langdal, JA. 2001. The maize Golden2 gene defines a novel class of transcriptional regulators in plants. Plant cell 13: 1231-1224

[8].Reinbothe C, Lebedev N, Apel K, Reinbothe S. 1997. Regulation of chloroplast protein import through a protochloropyllide-responsive transit peptide. Proc Natl Acad Sci USA 94: 8890-8894

[9].Hall LH, Rossini L, Cribb L, Langdale, JA. 1998. GOLDEN2: a novel transcriptional regulator of cellular differentiation in the maize leaf. Plant cell 10: 925-936

[10]. 董淑杰,王东,孔冬冬,何奕昆,孙敬三,刘永胜.烟草ftsZ基因表达埘质体发乍的响.自然科学进展.2002.12(3)：303—306

[11].Masamitsu Wada, Franz Grolig,Wolfgang Haupt.1993 New trends in photobiology: Light-oriented chloroplast positioning. Contribution to progress in photobiology. Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology .16:3-25

[12].雷启义,胡勇,刘祥林.叶绿体CrFtsZ2蛋白对E．coli形态的影响. [J] 2005 贵州科学.(25) 3

[13]. 胡勇，雷启义，孔冬冬等．衣藻CrFtsZ22GFP融合蛋白在E．eoli中的表达及其定位[J]．水生生物学报，2004，28(5)：484—489

[14]. Haruki Hashimoto.2003 Plastid division: Its origins and evolution . International Review of Cytology.22:63-98

[15]. Miyagishima, Toshiyuki Mori, Osami Misumi, Haruko Kuroiwa. 2003. The division of pleomorphic plastids with multiple FtsZ rings in tobacco BY-2 cells. European Journal of Cell Biology.82:323-332

[16]. Kuroiwa, Haruko Kuroiwa, Atsushi Sakai.1998. The Division Apparatus of Plastids and Mitochondria. International Review of Cytology.181:1-14

[17]. Miyagishima, Keiji Nishida, Tsuneyoshi Kuroiwa.2003.An evolutionary puzzle: chloroplast and mitochondrial division rings. Trends in Plant Science.8:432-438

[18]. Fitter DW. Martin DJ. Copley MJ. Scotland RW. Langdale JA. 2002. GLK gene pairs

regulate chloroplast development in diverse plant species. The Plant Journal 31: 713–727.

[19].R. Mache. 1990. Chloroplast ribosomal proteins and their genes . Plant Science 1:1-12

[20]. Fitter DW. Martin DJ. Copley MJ.Scotland RW. Langdale JA. 2002. GLK gene pairs regulate chloroplast development in diverse plant species. The Plant Journal 31: 713–727.

[21]. 吴殿星，夏英武，舒庆尧 植物叶绿素突变体的研究及其应用探讨。中国农学通。1995年第11卷第4期

[23]. Langdale and Kidner Cribb, L, Martin, DJ, Langdal, JA. 2001. The maize Golden2 gene defines a novel class of transcriptional regulators in plants. Plant cell 13: 1211-1224

[24]. 房贤涛，马洪丽，赵福源，章清杞，张书标. 水稻白转绿突变体的特性、遗传及其育种应用［J］. 核农学报，2009，23(1) :1 － 6

[25]. Hall LH, Rossini L, Cribb L, Langdale, JA. 1998. GOLDEN2: a novel transcriptional regulator of cellular differentiation in the maize leaf. Plant cell 10: 925-936

[26]. 赵琦，唐崇钦，匡廷云.玉米突变体的叶绿体光和特性. [期刊论文]植物学报 1997（11）

[27]. 左宝玉，段续川。 冬小麦不同层次叶片中叶绿体超微结构及功能的研究[J]Journal of Integrative Plant Biology,1998,(03)

[28].徐彬, 辛伟杰, 王广东, 郭维明, 文方德, 金剑平. 2006. 花烛离体培养叶色变异株系的相关性状. 植物学通报 23（6）:698-702

[29]. Eckhardt U，Grimm B，Hrtensteiner S. Recent advances inchlorophyll biosynthesis and breakdown in higher plants［J］. Plant Mol Biol，2004，56:1－14

[30]. Robertson, E.J., Pyke, K.A. and Leech, R.M. 2000. ARC6, anextreme chloroplast division mutant of Arabidopsis also altersproplastid proliferation and morphology in shoot and rootapices. J. Cell Sci. 108, 2937-2944.

[31]. Gao H, Kadirjan-Kalbach D, Froehlich JE, Osteryoung KW. 2003. ARC5: a cytosolic dynamin-like protein from plants, is part of the chloroplast division machinery. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 100: 4328–4333

[32]. 李大朋,张敏,高潜,胡勇,何奕昆. 高等植物质体的分裂.植物学报Chinese Bulletinof Botany 2009,44(1):43-51

[33]. Maple J．Chua NH．Moiler SG．2002．The topological specificityfactor AtMinE1 is essential for correct plastid division site place—ment in Arabidopsis．Plant J 31．269—277

[34]. Pyke, KA. Leech, RM. 1998. A genetic analysis of chloroplast division in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 104: 201-207

[35]. Reithbothe S, Quigley F, Gray J, Schemenewitz A, Reithbothe C. 2004. Identification of plastid envelope proteins required for import of protochlorophyllide oxidoreductase A into the chloroplast of barley. Proc Natl Acad Sci USA 101: 2197-2202

[36]. Shimada, Ryozo Sasaki, Naoyoshi Kawano, Kunisuke Tanaka, Kiyoshi Tanaka.2004. Enhanced tolerance to salt stress and water deficit by overexpressing superoxide dismutase in tobacco (Nicotiana tabacum) chloroplasts . Plant Science.144:919-928

[37]. Maple, Makoto T Fujiwara, Nobutaka Kitahata, Tracy Lawson.2004. GIANT

CHLOROPLAST 1 Is Essential for Correct Plastid Division in Arabidopsis . Current

Biology.14:776-781

[38]. Aaron G. Smith, Carol B. Johnson, Stanislav Vitha, Andreas Holzenburg.2006. Plant FtsZ1 and FtsZ2 expressed in a eukaryotic host: GTPase activity and self-assembly . FEBS Letters.39:166-172

[39]. Green, B.R., and Durnford, D.G. (2000). The chlorophyll-carotenoid proteins of oxygenic

photosynthesis. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47: 685–714.

[40]. Fitter DW. Martin DJ. Copley MJ. Scotland RW. Langdale JA. 2002. GLK gene pairs regulate chloroplast development in diverse plant species. The Plant Journal 31: 713–727.

[41]. .Reithbothe S, Quigley F, Gray J, Schemenewitz A, Reithbothe C. 2004. Identification of plastid envelope proteins required for import of protochlorophyllide oxidoreductase A into the chloroplast of barley. Proc Natl Acad Sci USA 101: 2197-2202.

[42]. Haswell,Meyerowitz.2006. MscS-like Proteins Control Plastid Size and Shape in Arabidopsis thaliana. Current Biology.16:1-11

[43]. Ko Kato, Kiyohide Ishikura, Seitaro Kasai, Atsuhiko Shinmyo.2006. Efficient translation destabilizes transcripts in chloroplasts of Chlamydomonas reinhardtii . Journal of Bioscience and Bioengineering.101:471-477

[44]. Fitter DW, Martin DJ, Copley MJ, Scotland RW, Langdale JA. 2002. GLK gene pairs regulate chloroplast development in diverse plant species. The Plant Journal 31: 713–727.

[45]. Rossini, L, Cribb, L, Martin, DJ, Langdal, JA. 2001. The maize Golden2 gene defines a novel class of transcriptional regulators in plants. Plant cell 13: 1231-1224

[46]. 余利红,郭厚良,徐旭东. 表达 c和g／k基因的蓝藻的异养生长.[J]-水生植物学报 2002

（4）

[47]. 鞠传丽，孔冬冬，王 东，胡 勇，何奕昆. 原核生物细胞分裂的调控机制. [期刊论文]-中 国 生 物 工 程 杂 志.2002 (22)

[48]. 常青山.陈发棣.滕年军.张淑梅.卢军刚.陈素梅.菊花黄绿叶突变体不同类型叶片的叶绿体含量和结构特征比较[期刊论文]-西北植物学报 2008（9）

[49]. 周焱，周厚高，张西丽. 观赏植物花叶现象研究现状[期刊论文]-广西农业生物科学 2003(4)

[50]. 潘小军,贾婧婧,张敏,胡勇,何奕昆. 叶绿体增殖调控机制研究进展. [期刊论文]-生物学通报.2009 44(8)