向光性弯曲生长的启示-最终论文

向光性弯曲生长的启示

（生物科学 201302 张翩翩 [1**********]12 赵攀[1**********]12 蒲江旭[1**********]11） 摘要：向光性研究在植物生物学领域有着深远的影响, 已经有了从帮助反驳古代关于植物对环境不敏感性的错误认知，到植物激素的发现以及向光性受体的识别等一系列的成果。在这篇文章中，我们沿着主要的发展趋势和过去有关幼苗的向光性的研究，简要总结该领域的研究现状。

古代和中世纪的向光性的观念 几个世纪以来，无论是诗人们、哲学家们、艺术家们、还是科学家们，他们都对于植物的向光性运动做了一定的研究和学习。在最早的关于植物向光性的描述中，古代的爱神维纳斯，因为海仙女痴迷于太阳神阿波罗，便将她转变成了一株植物。随之而改变的是她变成了一株绿色向阳的植株。这样海仙女就可以不断转向而且围绕着阿波罗运动。这个暗恋故事是建立在假说的基础上，由早期的古典哲学家据此发展而来的是植物对于环境完全呈现出消极的回应。

最早的希腊哲学家，Anaxagoras (500–428 BCE)和Empedocles (495–435 BCE)，他们相信植物像动物一样，是敏感和具备运动能力的。尽管Plato (427–347 BCE)也相信植物的敏感性，但是他否认植物能够运动这一观点。Aristotle (384–322 BCE)认为植物是完全消极被动而且不敏感的。并且植物不敏感性是充当一个区别植物和动物的重要标准，根据Aristotle 的理论，Theophrastus (371–287 BCE)也认为植物是消极被动的有机体。在他的植物学著作里，他记录了植物的向光性趋势，但却不是牵涉到植物中的任何催化剂或触媒剂。他将这个实验现象归因于太阳的活动使得植株未被光照的一侧水分流失。因为亚里士多德学派的哲学科学将关于逻辑的更大的价值观单独放置一边，而且对于实验验证的需求几乎不予理会，所以

Theophrastus 的关于向光性的简单解释一直持续到17世纪，直到根据实验说明问题的植物学家开始认识到植物的敏感性。

在中世纪，草药商们对于植物的药用性能的热衷程度远远胜于对植物生物学的理解。根据信号学说，植物的外形与其药用相关联，向光性植物可能已经被规定用来治疗蛇虫咬伤，由于植物呈现出来的像蛇一般曲折的形态。从现在的科学观点来看，中世纪草药的先进性对

于系统命名法的建立具有重大意义，它将那些依赖于太阳开花的植物从那些呈现出幼苗和根的向光性的植株分开来。

向光性自然感应的发现

在文艺复兴时期，一些早期的科学家们开始研究―自然的奇术‖，这是依赖于元素和神秘物质的属性。相比于亚里士多德学派鄙视实验的态度，这些早期的科学家们除了运用实验观察以外，还运用经典的文章文献资料来指导他们的思考。GiambattistadellaPorta(1535-1615)是众所周知的自然奇术的研究者之一，他用黄瓜幼苗来做向光性应答的实验。借鉴Theophrastus 对于向光性的描述以及中世纪拟人化的植物对光的回应的资料，dellaPorta 将植物的向光性描述为对于太阳的积极回应。并且，还尝试去解释那些看起来十分相似的实验现象，他提议说自然界具有相同的基本规律，他称之为和谐的一致。比如铁和磁铁，母鸡和鸡蛋，以及植物对于太阳光的向性运动。尽管不太清楚dellaPorta 是否真的坚信植物感受性的想法，但是他的关于植物向光性的解释的欣喜和共鸣帮助展开了植物敏感性的辩论。

Francis Bacon (1561–1626), 他曾帮助塑造了现代科学的研究方法，对dellaPorta 写的关于植物运动的文章很熟悉。Bacon 记录了许多种不同植物的向性运动，但却坚持传统的植物不敏感性的观点。如此，Bacon 便丢弃了dellaPorta 关于植物向光性是对太阳光的积极回应的解释，而像Theophrastus 一样，他将向光性看成是一个简单的、机械的植物枯萎凋谢的结果。他写道：植株向光性的原因在某种程度上还是模糊不清晰的···有太阳光照的部分往往在茎秆上显得更加微弱而且不足以支撑花。

Bacon 关于植物的讨论吸引了 Thomas Browne (1605–1685) ，他开始研究植物生理学，作为一个炼金术士,Browne 正在寻求一个神秘宇宙的统一，而且他比Bacon 具有关于植物灵敏度的更开放的想法。当时, 植物被认为发出―糟糕的空气, ‖Browne 相信植物运动使得植物避免邻近的植物恶劣空气的产生。由此可能展开了关于植物向光性的比较粗糙的科学实

验,Browne 发现在地下室的窗户前面的芥幼苗的生长, 在他移动盆栽后，最终总是会旋转调整自己向窗口生长。当Robert Sharrock (1630–1684) 重复Browne 的实验后, 他得出结论, 引起的响应是由新鲜空气刺激的增长, 而不是一个机械的萎蔫的结果。这些早期的向光性实验是具有重大意义的, 因为他们提供了第一批关于植物敏感性的科学实例。

作为领先的植物分类学者，John Ray (1628–1705) 本应该意识到植物的敏感性本就是经典的植物和动物的区别，为了回避产生的这个问题，Ray 认为植物的向光性运动是生长中环境温度的机械的影响。基于此想法，认为暗生快速黄化的幼苗是由于由温度引起的。Ray 认为向光性是由温度梯度引起的，幼苗在靠近窗户的一边寒冷，所以缓慢增长。尽管Ray 的温度假说后来被无视，但是他的提议关于黄化生长和向光性在某种程度上是有联系的，同时也留下了一个研究调查的主题。

基于Browne 之前的研究和含羞草敏感性的发现，关于植物对光的敏感性的想法逐渐开始被广泛接受。然而对光的回应仍然被认为是机械的反应而不是感应性的。尽管 Charles Bonnet (1720–1793) 将光形态发生过程归因于光照，但他却未意识到光对于向光性研究的重要性，反过来，他的向光性实验反而引导他相信植物会朝向阳光的温暖。然而建立在 Charles Bonnet 的观察基础上， Henri-Louis DuHamel (1700–1782) 总结道：对于应答是光照起重要作用而不是温度。

在18世纪末19世纪初的浪漫主义时期，是以哲学强烈反对机械的人生观为主导的启蒙运动为主和内生―生命力‖的概念作为常见植物现象的解释。在这一观点逐渐失去支持的1820年到1840年间， Henri-Louis DuHamel提出向光性是对光照的感应性的回应，然而与Dutrochet 同属一个时期的AugustinPyramus de Candolle（1778—1841）认为向光性是植物的阴影侧黄化生长，这只是一个简单的机械的结果。这个对于向光性的解释遭到了来自Albert Bernard Frank (1839–1900) 的挑战，他就是第一个提出向光性和向重力性都是一个共同的感应性的基本过程。

因为基因编码为AUX/IAA的蛋白质也包含AuxRE ，一种调控AUX/IAA的蛋白质的负反馈调节可能参与正常向光性的进展(Tatematsu et al., 2004).例如，不同成长梯度的逆转阻止了下胚轴缠绕在她自己周围，而是迁移到了下胚轴的下方(Silk, 1984; Whippo and Hangarter, 2003) ，这可能是对在ARF 模型下AUX/IAA的蛋白质正调控的部分结论。

对于向光性光感受器的研究

与向光性生长素的作用研究相类似，另一个重要的领域就是研究植物如何单方面的感受光源，在19世纪―向光性是由于受到光的刺激‖这一说法被广泛接受，研究的重点就转移到了

确认光的作用的特性。早在1817年，SebastianoPoggioli 说蓝色波长的光更有利于植物的生长(Poggioli, 1817)，通过Payer(1842)，Zantedeschi (1843)， Guillemin (1858), and Sachs (1864),几个相互矛盾的研究之后，Julius von Wiesner发布了第一个能清晰地测定在特定波长的光中向光性行为光谱的测试，并证实了产生向光性最强的是蓝光和蓝紫光(von Wiesner, 1878). Blaauw (1909)后来证实峰值波长为450nm ，Johnston 在Blaauw 的光谱研究中详细说明并鉴定了有两个峰值，分别为480nm 和440nm (Johnston, 1934).

图2，Julius von Wiesner在1878年向光性作用光谱研示意图

von Wiesner 发现用不同光质对豌豆，水芹和草有不同的反应，字母沿X 轴代表在

759nm-396nm 之间不同的太阳光

当向光性的作用光谱有了更好地定义，重点就转移到了去研究负责蓝光反应的光感受器，因为类胡萝卜素的作用光谱与向光性的作用光谱相似(Haig, 1935; Wald and Du Buy, 1936)在类胡萝卜素最集中的地方向光性最敏感，所以类胡萝卜素被认为是引起向光性的色素(reviewed in Shank, 1950).这个假设一直没有争议，直到Galston and Baker (1949)提出的在向光性感光实验中有黄素和黄素蛋白的参与，黄素的假设是基于观察黄素的吸收峰值在450nm 周围和类黄酮可以抑制体外生长素的基础上提出的。

在近五十年内，科学家将继续对向光性光感受器进行争论探讨，直到有令人信服的证据表明支持或反对类胡萝卜素或类黄酮光感受器。一项不成熟的研究表明蓝光感受器将通过光诱导吸光度的变化而被证明(Berns and Vaughn, 1970; Munoz and Bulter, 1975; Brain et al., 1977). 另一项研究则试图通过使用化学抑制剂来阐明蓝光光感受器的本质。Schmidt et al. (1977) 和Vierstra 以及Poff (1981a)表明对玉米胚芽鞘的黄素抑制剂处理未能显示向光性的反应，而类胡萝卜素似乎也扮演着一个角色，也许就是筛选元素，因为胚芽鞘和类胡萝卜素生物合成的除草抑制剂减弱了对向光性的反应(Vierstra and Poff, 1981b). 在另一项研究中，Leongand Briggs(1982)假设黄素在向光性中对光的感知是很复杂的，因为电子传递链抑制剂增加了单边蓝光的敏感性。

最后，Briggs 和他的同事转向了用生化方法试图证明蓝光感受器，他们的工作证明了在向光性中120-KD 膜蛋被蓝光改变为磷酸化和激活态的相互关系(Gallanger et al., 1988; Short and Briggs, 1990; Reymond et al., 1992a; Short et al., 1992). Reymondetal. (1992b)说微粒体的向光性突变JK224含有少量的120-KD 蛋白，这就有力的证明了蓝光磷酸化蛋白参与了向光性，Khurana and Poff (1989)说JK224突变体原来被孤立，这说明它对诱发向光性有更高的要求，，

假设这种突变基因代表了参与向光性的光感受器。Liscum and Briggs (1995)后来证明了NPH 突变体中JK224的其他等位基因，这就更加证明了这一假设。

克隆NDH1更加证实了有123-KD 这种编码蛋白的预测，后来的生化实验表明，这种蛋白质有两个绑在黄色生色团上的域，LOV1和LOV2，它们的光谱性质符合向光性(Huala et al., 1997; Christie et al., 1998, 1999).后来，这种蛋白质被命名为向光素(Christie et al., 1999),而以类胡萝卜素为基础的光感受器的假设就被搁浅了。因为黄化的phot1突变体对高强度蓝光的长期辐射保持了强效的反应，所以科学家预测有另一种参与诱导高光向光性的光感受器(Sakai et al., 2000).随后的研究表明，向光素家族中的另一个成员phot2对高光向光性的诱导功能多于phot1(Sakai et al., 2001).

对于向光性光感受器的研究，重点已经转向了理解光感应的机制，定位实验表明在黄化的幼苗附近比基底有更多的phot1(Sakamoto and Briggs, 2002; Knieb et al., 2004),这就为达尔文为什么会关注更加敏感的植物顶端提供了一个可能的原因(Darwin, 1880; Knieb et al., 2004). Salomon et al. (2000)提出的证据证明了在LOV 范围和黄素色团之间一个半胱氨酸残基加合物的形成原因，从诱导向光性和光适应的phot1的自身磷酸化看，LOV2域似乎比LOV1域更重要(Christie etal., 2002).然而，光适应的自身磷酸化如何导致了向光性的反应还有待观察，一种可能是自身磷酸化的梯度先于幼苗在向光性弯曲生的发展(Salomon et al., 1997).

对于向光素的信号如何在下游立即组合的，这点我们了解的很少，在向光素信号中，两种有关联但不了解功能的蛋白质NPH3和RPT2在早期与phot1相结合(Motchoulski and Liscum, 1999; Inada et al., 2004)。很显然，这些蛋白质对向光性很重要，因为所有的向光性突变体中，只有NPH3突变体不能对所有的光线条件产生反应，(Liscum and Briggs, 1996; Sakai et al., 2000). 虽然RPT2对与向光性不是必须的，但它参与和促进了高光向光性(Sakai etal., 2000).未来研究NPH3，RTP2或这个蛋白质家族中其他突变体，对于了解向光素信号如何调整生长素的运输是非常重要的，在早期钙信号也被认为是向光素信号的组成部件之一(Gehring et al., 1990; Babourina et al., 2004).尽管phot1对胞质钙中的蓝光介导有快速反映，但胞质钙可能也是向光性中不必要的(Folta et al., 2003).相反，phot1感受体的增加似乎与下胚轴中phot1增长抑制剂的调解有直接关系(Folta et al., 2003).

光敏色素和隐花色素信号促进向光性

向光素不是唯一一个参与向光性的光感受器，尽管红光不会引起向光性

Curry(1957),BlaauwJansen(1959),AsomaningandGalston(1961),andBriggs(1963b)进行了一系列实验表明调整未加工的幼苗的向光性比单边蓝光更加敏感，言外之意，向光性中的红光和远红光的光感受器是可逆的

布里格斯（1963b ）发现红光向光性的增强可以通过远红光来逆转。而这个发现在后来被光谱相关性的光敏色素和向光性的红光修改所支持（Chon and Briggs,1966）。尽管这些研究涉及光敏色素在向光性中的作用，布里格斯也无法解决光敏色素在促进向光性的活动中的相对重要性。

几项研究所表明，植物色素对于向光性在某些情况下，扮演的不仅仅是一个次要角色。例如，Lino et al（1984）提出了对于向光性在某些情况下，光敏色素可能是必不可少的观点，而且是因为他们观察到了玉米中胚轴对单边红光的向光性反应。自上述所说，能够抑制豌豆上胚轴的向光性反应，因此光敏色素也能吸收蓝色光和饱和的红光或者远红光。帕克et al（1989）也认为豌豆上胚轴的向光性主要由光敏色素与未知的蓝光光感受器引起的，然后，被称为隐花色素来扮演者一个次要的角色。然而，红光在诱导向光性时的作用却不大

（von wiesner,1878；Blaauw,1909），因此，光敏色素不认为是向光性的定向光感受器。

有几项研究使用拟南芥证实了光敏色素是一个重要意义的角色，不仅证实了红色光下向光性的增强（parks et al.,1996；Hangarter,1997；

Janoudi et al.1997a,1997b;Stowe-Evans et al.,2001）而且红光还缺少了预处理

（Hangarter,1997;Whippo and Hangarter,2004）。同样的，其他的研究表明，蓝色光光感受器的隐花色素可以增强向光性曲度的发展

（Ahmad et al.,1998;Lasceve et al.,1999;Whippo and Hangarter,2003）。因为光敏色素和隐花色素在光介导反应中功能平行而且有点多余，而且它们可能会以相似的方式影响向光性。事实上，在光敏色素和隐花色素双突变体严重影响并降低了向光性的响应条件下，光敏色素和隐花色素单突变体才能显示向光性的正常响应（C.W Whippo和

R.P Hangarter,unpublished results）。

这也可能是HY5的规则:转录激活因子与光形态发生的主要联系是通过隐花色素和光敏色素

同时参加了向光性的推广。也可能HY5突变体对低光疗法有重大意义的慢性的向光性响应（Whippo 和 Hangarter,2005）

向光性的灵敏性和反应性的理解

过去的150年里，向光性的重要研究涉及机械学说理论这一方面。尽管这样，单侧光对植物整体本身或植物体的部分的影响程度还是多样化的。而且，有时候向光性的差异反应是机械学说的一个微不足道的观点，这个观点就是:直径很大的幼苗为了达到相同的曲率角，往往比小直径的幼苗需要更多的特意性的生长。在其他的情况下，向光性的差异性主要还是与分子生理机能以及适应当时环境变化的感应性相互联系。而且，在接触长期的光线和短暂的光脉冲时，向光性的灵敏度或响应能力的规律，可以有更多不同的方式所体现。

1878年，冯. 威廉斯纳首次观察到，黄化的幼苗暴露于持续单边明亮的光线比暴露于持续昏暗的光线下，向光性反应更慢。之前也谈论过，冯. 威廉斯纳曾经在调查向光性是一个机械光照射的被动的结果或者是一个诱导反应。但是，根据假设，向光性是一个被动的机械光现象，而且，明亮的光线将导致更快、更强的反应。而且，在向光性的机械模型诊断测试中，冯. 威廉斯纳观察到光强度增加到一定的程度时会降低黄化幼苗的向光性反应。然而，冯. 威廉斯纳也认为向光性的感应和光形态发生的感应密切相关，并得出结论，向光性的灵敏性和反应性恰逢光介导的生长抑制（von wiesner 1878）。在接下来的世纪里，普林斯海鸥（1912）和埃利斯（1987）重申了冯. 威廉斯纳的初步观察，但是尽管这个现象有清晰的解释，却没有实际的证据证明。

在相关的文献综述中，Whippo 和Hangarter （2003，2004，2005）研究了黄化胚轴的向光性在持续亮光条件下的衰减效应。从这些研究的结果可以看出，至少有两种光信号传导途径导致了向光性反应的衰减。第一，向光性的反应中，高亮度的光是一个使其介导反应快速衰减的原因，正如图一突变体展示的极其快速的高亮度光反应（Whippo 和Hangarter ，2003） 这也可能是由于高亮度的光介导的向光素感受器或下游效应器的脱敏反应。有趣的是，在缺乏图一介导的情况下，RPT2似乎只是部分的减轻了向光性的衰退，所以也就导致RPT2不再需要高亮度的光反应（Sakai et al.,2000）。

第二，在图一介导的快速衰减后，隐花色素和光敏色素却被发现有助于维持较慢的高亮度的向光性反应（Whippo 和Hangarter,2003，2004）。但是，在通过控制植物生长激素的信号传导和运输进而控制光形态发生的过程中，隐花色素和光敏色素可能就会显得多余了（Whippo

和Hangarter 2005）。

虽然，光形态发生与信令单元都参与到黄化幼苗高亮度向光性的衰减中，但是它们的活动与向光性的关系却很复杂。与黄化的幼苗相比，普林斯海鸥（1912）观察到随着光增长的豌豆幼苗在明亮的光线下比昏暗的光线下更敏感，类似的行为在荞麦（Ellis,1987）和拟南芥（Whippo 和Hangarter,2005）中也同样被发现。然而如何发展并转变向光性的敏感性，目前来看，还不能确定。

意外的发现，在20世纪头几十年里表明过，在短暂光脉冲下的向光性反应并不是我们所认为的那么简单。通过改变用持续变化的或者强烈的光脉冲，布劳（1909）

确定向光性反应的大小与光剂量成正比关系。但是，普林斯海鸥（1909）和克里克（1913）很快就报道，被布劳所描述的相互作用只有在相当低的光剂量下才有效（第一次正向光性）。当普林斯海鸥（1909）和克里克（1913）进一步增加光剂量，可以使一个弱的负反应产生兴奋作用（第一次负相关性）。当光剂量增加到更高的程度，可以复位一个正向光性的反应（第二次正相关性）。

随后，在20世纪的80年代，波夫和同事们采用拟南芥作为模板植物进行植物的生理研究，在进行了一系列详细研究后，包括研究光波长和光剂量如何影响拟南芥黄化的下胚轴的，以及第一次和第二次正向光性反应的特征（Steinize 和Poff,1986;Konjevic et al.,1989;Janoudi和Poff ，1990.1991.1992.1993;Janoudi et al.,1992）。这些重要的生理研究主要表明，光信号参与向光性的脉冲诱导反应和添加剂与下胚轴曲率对立的影响之间的关系是很复杂的

（Janoudi and Poff,1993）。Salomon et al.,（1997）提出了向光性的脉冲诱导的复杂响应曲线和向光素磷酸化的定位和大小有关。所以，这个等待测试模型，还需要更多底层基础的向光性脉冲诱导研究来观察和理解复杂影响曲线。

结论

向光性的研究不但历史悠久，而且内容很丰富，我们目前对向光性反应的理解主要源自古希腊哲学和早期生理研究的启蒙运动，最近关于拟南芥向光性的研究极大的推动了我们对向光性机械理论的理解，所以我们再也不能把反应理解为简单的或者线性的生理反应。相反地，向光性必须被视为一个复杂的生物，它涉及到多个感光细胞以及多种激素和多个信号通路相

互协调作用的微分梯度增长机制。然而，由于它的复杂性，在我们充分了解一个机制和理解生物学意义之前，还需要做更多的有关向光性的研究。

Ahmad, M., Jarillo, J.A., Smirnova, O., and Cashmore, A.R. (1998).Cryptochrome blue-light

photoreceptors of Arabidopsis implicated in phototropism. Nature 392, 720–723.

Asomaning, E.J.A., and Galston, A.W. (1961).Comparative study of phototropic response and

pigment content in oat and barley coleoptiles. Plant Physiol. 36, 453–464.

Babourina, O., Godfrey, L., and Voltchanskii, K. (2004). Changes in ion fluxes during

phototropic bending of etiolated oat coleoptiles. Ann. Bot. (Lond.) 94, 187–194.

Bacon, F., Rawley, W., and Cecil, T. (1627). Sylva sylvarum: Or A Natural History in Ten

Centuries. (London: John Haviland and Augustine Mathewes).

Baskin, T.I. (1986). Redistribution of growth during phototropism and nutation in the pea

epicotyl.Planta 169, 406–414.

Baum, G., Long, J.C., Jenkins, G.I., and Trewavas, A.J. (1999). Stimulation of the blue light

phototropic receptor NPH1 causes a transient increase in cytosolic Ca21. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 13554–13559.

Berns, D.S., and Vaughn, J.R. (1970).Studies of the photopigment system in

Physomyes.Biochem.Biophys. Res. Commun. 39, 1094– 1103.

Blaauw, A.H. (1909). Die perzeption des lichtes. Recueil Trav. Bot. Neerland. 5, 209–372.

Blaauw, A.H. (1919). Licht und wachstum III.Meded.LandbouwhogeschoolWageningen 15, 89–204. Blaauw-Jansen, G. (1959). The influence of red and far red light on growth and phototropism of the avena seedling.Acta Bot. Neerland. 8, 1–39.

B lakeslee, J.J., Bandyopadhyay, A., Peer, W.A., Makam, S.N., and Murphy, A.S.

(2004).Relocalization of the PIN1 auxin ef flux facilitator plays a role in phototropic responses. Plant Physiol. 134, 28–31.

Bonnet, C. (1754). RecherchessurL’Usage des Feuillesdans les

PlantesetsurQuelquesAutresSujetsRelatifs a ` l’Histoire de la Vegetation. (Gottingue; Leide: E. Luzac).

Bonnet, C. (1779). Œuvresd’HistoireNaturelleet de Philosophie. (Neuchatel, Sw itzerland: S.

Fauche).

Boysen-Jensen, P. (1911). La transmission de l’irritationphototropiquedansl’avena. Bull. Acad. R.

Sci. Lett. 3, 1–24.

Boysen-Jensen, P., Avery, G.S., Burkholder, P.R., Creighton, H.B., and Scheer, B.A. (1936).

Growth Hormones in Plants, 1st ed. (New York: McGraw-Hill Book Company).

Brain, R.D., Freeberg, J.A., Weiss, C.V., and Briggs, W.R. (1977). Blue light-induced

absorbance changes in membrane fractions from corn and Neurospora. Plant Physiol. 59, 948–952.

Briggs, W.R. (1963a). Mediation of phototropic responses of corn coleoptiles by lateral transport

of auxin. Plant Physiol. 38, 237–247.

Briggs, W.R. (1963b). Red light, auxin relationships, and the phototropic responses of corn and

oat coleoptiles. Am. J. Bot. 50, 196–207.

Briggs, W.R., Tocher, R.D., and Wilson, J.F. (1957).Phototropic auxin redistribution in corn

coleoptiles. Science 126, 210–212.

Browne, T. (1658).The Garden of Cyrus. (London: Golden Cockerel Press).

Cholodny, N. (1927). Wuchshormone und tropismembei den planzen. Biol. Zentralbl. 47,

604–626.

Chon, H.P., andBriggs, W.R. (1966).Effect of red light on the phototropic sensitivity of corn

coleoptiles. Plant Physiol. 41, 1715–1724.

Christie, J.M., Reymond, P., Powell, G.K., Bernasconi, P., Raibekas, A.A., Liscum, E., and

Briggs, W.R. (1998). Arabidopsis NPH1: A flavoprotein with the properties of a photoreceptor for phototropism. Science 282, 1698–1701.

Christie, J.M., Salomon, M., Nozue, K., Wada, M., and Briggs, W.R. (1999). LOV (light,

oxygen, or voltage) domains of the blue-light photoreceptor phototropin (nph1): Binding sites for the chromophore flavin mononucleotide. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 96, 8779–8783.

Christie, J.M., Swartz, T.E., Bogomolni, R.A., and Briggs, W.R. (2002).Phototropin LOV

domains exhibit distinct roles in regulating photoreceptor function. Plant J. 32, 205–219. Clark, O.L. (1913). UbernegativenphototropismusbeiAvena sativa.Zeitschr. Bot. 5, 737–770.

Cosgrove, D.J. (1985). Kinetic separation of phototropism from bluelight inhibition of stem

elongation.Photochem.Photobiol. 42, 745–751.

Curry, G.M. (1957). Studies of the Spectral Sensitivity of Phototropism. PhD dissertation

(Cambridge, MA: Harvard University).

Darwin, C. (1880). The Power of Movement in Plants. (London: John Murray Publishers). de Candolle, A.P. (1832). PhysiologieVe ´ge ´tale. (Paris: Be ´chet).

dellaPorta, G. (1569). MagiæNaturalis. (London: Rouille).

DrossaartLulofs, H.J., and Poortman, E.L.J., eds. (1989). De Plantis: Five

Translations/NicolausDamascenus. (New York: North-Holland).

DuHamel, H.L. (1758). La Physique des Arbres. (Paris: Chez H.L. Guerin & L.F.

Delatour). Dutrochet, H. (1824). RecherchesAnatomiquesetPhysiologiquessur la Structure Intime des Animaux et des Ve ´ge ´taux et surLeurMotilite ´. (Paris: J.-B. Baillie `re).

Dutrochet, H. (1826). L’AgentImme ´diat du Mouvement Vital De ´voile ´ dans Sa Nature etdans

Son Mode d’Action, Chez les Vege ´taux et Chez les Animaux. (Paris: J. -B. Bailliere). Dutrochet, H. (1828). NouvellesRecherchessurl’Endosmose et l ’ExosmoseSuivies de l’ApplicationExpe ´rimentale de ces Actions Physiques a la Solution du Proble ˆme de l’Irritabilite ´ Ve ´ge ´tale et a la De ´termination de la Cause de l’Ascension des Tiges et de la Descente des Racines. (Paris: J.-B. Bailliere).

Dutrochet, H. (1837). Me ´moires pour Servira ` l’HistoireAnatomique et Physiologique des Ve

´ge ´taux et des Animaux. (Paris: J.-B. Baillie `re).

Ellis, R.J. (1987). Comparison of fluence-response relationships of phototropism in light- and

dark-grown buckwheat. Plant Physiol. 85, 689–692.

Esmon, C.A., Tinsley, A.G., Ljung, K., Sandberg, G., Hearne, L.B., and Liscum, E. (2005). A

gradient of auxin and auxin-dependent transcription precedes tropic growth responses. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 103, 236–241.

Fitting, H. (1907). Die leitungtropisticherreize in parallelotropenplanzenteilen. Jahr.Wiss. Bot. 44,

177–253.

Folta, K.M., Lieg, E.J., Durham, T., and Spalding, E.P. (2003). Primary inhibition of

hypocotyl growth and phototropism depend differently on phototropin-mediated increases in cytoplasmic calcium induced by blue light. Plant Physiol. 133, 1464–1470.

Frank, A. (1868). Beitra ¨gezurP flanzenphysiologie. (Leipzig, Germany: Engelmann).

Friml, J., Wisniewska, J., Benkova, E., Mendgen, K., and Palme, K. (2002). Lateral relocation

of auxin efflux regulator PIN3 mediates tropism in Arabidopsis. Nature 415, 806–809.

Gallanger, S., Short, T.S., Ray, P.M., Pratt, L.H., and Briggs, W.R. (1988). Light-mediated

changes in two proteins found associated with plasma membrane fraction from pea stem sections. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 85, 8003–8007.

Galston, A.W. (1950). Riboflavin, light and the growth of plants. Science 111, 619–624.

Galston, A.W., and Baker, R.S. (1949).Studies on the physiology of light action. II. The

photodynamic action of riboflavin. Am. J. Bot. 36, 773–780.

Gardner, G., Shaw, S., and Wilkins, M.B . (1974). IAA transport during the phototropic

responses of intact Zea and Avena coleoptiles. Planta 28, 439–478.

Gehring, C.A., Williams, D.A., Cody, S.H., and Parish, R.W. (1990). Phototropism and

geotropism in maize coleoptiles are spatially correlated with increases in cytosolic free calcium. Nature 345, 528–530.

Guillemin . (1858). Production de la chlorophylleet direction des tiges sous l’influence des rayons

ultra-violets, calorifques et lumieux du spectra solaire. Ann. Sci. Nat. 4, 154–172.

Haig, C. (1935). The phototropic responses of Avena in relation to intensity and wavelength. Biol.

Bull. 69, 305–324.

Hangarter, R.P. (1997). Gravity, light and plant form. Plant Cell Environ. 20, 796–800.

Harper, R.M., Stowe-Evans, E.L., Luesse, D.R., Muto, H., Tatematsu, K., Watahiki, M.K.,

Yamamoto, K., and Liscum, E. (2000). The NPH4 locus encodes the auxin response factor ARF7, a conditional regulator of differential growth in aerial Arabidopsis tissue. Plant Cell 12, 757–770. Heslop-Harrison, J.S. (1980). Darwin and the movements of plants: A retrospect. In Plant Growth Substances, F. Skoog, ed (Berlin: Springer-Verlag), pp. 1–14. Huala, E., Oeller, P.W., Liscum, E., Han, I.S., Larsen, E., and Briggs, W.R. (1997).

Arabidopsis NPH1: A protein kinase with a putative redox-sensing domain. Science 278, 2120–2123.

Iino, M., and Briggs, W.R. (1984).Growth distribution during first positive phototropic curvature

of maize coleoptiles. Plant Cell Environ. 160, 97–104.

Iino, M., Briggs, W.R., and Schafer, E. (1984).Phytochrome-mediated phototropism in maize

seedling shoots. Planta 160, 41–51.

Inada, S., Ohgishi, M., Mayama, T., Okada, K., and Sakai, T. (2004). RPT2 is a signal

transducer involved in phototropic response and stomatal opening by association with phototropin 1 in Arabidopsis thaliana. Plant Cell 16, 887–896.

Janoudi, A.K., Gordon, W.R., Wagner, D., Quail, P., and Poff, K.L. (1997a). Multiple

phytochromes are involved in red-light-induced enhancement of first-positive phototropism in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 113, 975–979.

Janoudi, A.K., Konjevic, R., Apel, P., and Poff, K.L. (1992). Time threshold for 2nd positive

phototropism is decreased by a preirradiaiton with red-light. Plant Physiol. 99, 1422–1425. Janoudi, A.K., Konjevic, R., Whitelam, G., Gordon, W., and Poff, K.L. (1997b). Both phytochrome A and phytochrome B are required for the normal expression of phototropism in Arabidopsis thaliana seedlings. Physiol. Plant. 101, 278–282.

Janoudi, A.K., and Poff, K.L. (1990).A common fluence threshold for 1st positive and 2nd

positive phototropism in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 94, 1605–1608.

Janoudi, A.K., and Poff, K.L. (1991).Characterization of adaptation in phototropism of

Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 95, 517–521.

Janoudi, A.K., and Poff, K.L. (1992).Action spectrum for enhancement of phototropism by

Arabidopsis thaliana seedlings.Photochem.Photobiol. 56, 655–659.

Janoudi, A.K., and Poff, K.L. (1993).Desensitization and recovery of phototropic responsiveness

in Arabidopsis thaliana. Plant Physiol. 101, 1175–1180.

Johnston, E.S. (1934). Phototropic sensitivity in relation to wavelength. Smithson. Misc. Coll. 92,

1–17.

Kang, B.G., and Burg, S.P. (1974). Red Light enhancement of the phototropic response in pea

stems. Plant Physiol. 53, 445–448.

Khurana, J.P., and Poff, K.L. (1989). Mutants of Arabidopsis thaliana with altered phototropism.

Planta 178, 400–406.

Kogl, F., and Haagen-Smit (1931). I. Mitteilunguberp flanzlichewachstumsstoffe. Uber die

vhemie des euchsstoffs. Proc. K. Ned. Akad. Wet. 34, 1411–1416.

Kogl, F., and Schuringa, G.J. (1944).Uber die inaktivierung von

auxina-lactonbeiverschiedenenwelenlagen und den ein fluss von carotinoiden auf die licktreaktion. Hoppe-Seyler’s Z. Physiol. Chem. 280, 148–161.

Konjevic, R., Steinitz, B., and Poff, K.L. (1989).Dependence of the phototropic response of

Arabidopsis on fluence rate and wavelength.Proc. Natl. Acad. Sci. USA 86, 9876–9880. Knieb, E., Salomon, M., and Rudiger, W. (2004).Tissue-specific and subcellular localization of

phototropindeterimined by immunoblotting.Planta 218, 843–851.

Lasceve, G., Leymarie, J., Olney, M.A., Liscum, E., Christie, J.M., Vavasseur, A., and Briggs,

W.R. (1999). Arabidopsis contains at least four independent blue-light-activated signal transduction pathways. Plant Physiol. 120, 605–614.

Leong, T., and Briggs, W.R. (1982).Evidence from studies with acriflourfen for participation of a

flavin-cytochrome complex in blue light phototropism for phototropism of oat coleoptiles. Plant Physiol. 70, 875–881.

Liscum, E., and Briggs, W.R. (1995). Mutations in the NPH1 locus of Arabidopsis disrupt the

perception of phototropic stimuli. Plant Cell 7, 473–485.

Liscum, E., and Briggs, W.R. (1996).Mutations of Arabidopsis in potential transduction and

response components of the phototropic signaling pathway. Plant Physiol. 112, 291–296. Liscum, E., and Reed, J.W. (2002).Genetics of Aux/IAA and ARF action in plant growth and

development. Plant Mol. Biol. 49, 387–400.

Liscum, E., Young, J.C., Poff, K.L., and Hangarter, R.P. (1992).Genetic separation of

phototropism and blue light inhibition of stem elongation. Plant Physiol. 100, 267–271.

Macleod, K., Digby, J., and Firn, R.D. (1985).Evidence inconsistent with the Blaauw model of

phototropism. J. Exp. Bot. 36, 312–319.

McKeon, R., ed. (1947). Introduction to Aristotle. (New York: The Modern Library).

Motchoulski, A., and Liscum, E. (1999). Arabidopsis NPH3: A NPH1 photoreceptor-interacting

protein essential for phototropism. Science 286, 961–964.

Munoz, V., and Bulter, W.L. (1975).Photoreceptor pigment for blue light in Neurosporacrassa.

Plant Physiol. 55, 421–426.

Naqvi, S.M. (1972). Possible role of abcissic acid in phototropism. Z. P flanzenphysiol. 67,

454–456.

Noh, B., Bandyopadhyay, A., Peer, W.A., Spalding, E.P., and Murphy, A.S. (2003). Enhanced

gravi- and phototropism in plant mdr mutants mislocalizing the auxin efflux protein PIN1. Nature 423, 999–1002.

Overbeek, J.V. (1932). An analysis of phototropism in dicotyledons. Proc. K. Ned. Akad. Wet.

35, 1325–1335.

Overbeek, J.V. (1933). Wuchsstoff, lichtwachstumsreaktion und phototropismusbeiRaphanus.

Rec. Trav. Bot. Neerland. 30, 537–626.

Ovid, Melville, A.D., and Kenney, E.J. (1998).Metamorphoses. (Oxford, UK: Oxford University

Press).

Paal, A. (1918). Uberphototropischereizleitung.Jahr.Wiss. Bot. 58, 406–458.

Parker, K., Baskin, T.I., and Briggs, W.R. (1989).Evidence for a phytochrome-mediated

phototropism in etiolated pea seedlings. Plant Physiol. 89, 493–497.

Parks, B.M., Quail, P.H., and Hangarter, R.P. (1996).Phytochrome A regulates red-light

induction of phototropic enhancement in Arabidopsis. Plant Physiol. 110, 155–162.

Payer, J. (1842). Memoire sur la tendance des tigesver la lumiere. C. R. Seances Acad. Sci.

813–816.

Pickard, B.G., and Thimann, K.V. (1964).Transport and distribution of auxin during tropistic

response. II. The lateral migration of auxin in phototropism of coleoptiles. Plant Physiol. 39, 341–350.

Plato. (2000). Timaeus. (Indianapolis, IN: Hackett Publishing Company).

Poggioli, S. (1817). Della in fluenza che ha ilraggiomagneticosullavegetationedellepiante.

OpuscoliScienti fici (Bologna) I, 9–23.

Pringsheim, E.G. (1909).Studienzurheliotropischenstimmung und prasentationzeit.Beitr. Biol.

P flanzen. 9, 415–478.

Pringsheim, E.G. (1912). Die Reizbewegungen der Planzen. (Berlin: Springer-Verlag).

Ray, J., Camel, G.J., and Tournefort, J.P. (1686).Historiaplantarum. (London:

HenricumFaithorne).

Reymond, P., Short, T.W., Briggs, W.R., and Poff, K.L. (1992a). Blue light activates a specific

protein kinase in higher plants. Plant Physiol. 100, 655–661.

Reymond, P., Short, T.W., Briggs, W.R., and Poff, K.L. (1992b). Lightinduced

phosphorylation of a membrane protein plays an early role in signal transduction for phototropism in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 89, 4718–4721.

Rich, T.C.G., Whitelam, G., and Smith, H. (1985). Phototropism and axis extension in

light-grown mustard (Sinapisalba L.) seedlings. Photochem.Photobiol. 42, 789–792.

Rothert, W. (1894).Uberheliotropismus.Beitr. Biol. Pflanzen. 7, 1–211.

Sachs, J. (1864). Wirkungenfarbigenlichts auf pflanzen. Bot. Zeitung 47, 353–358.

Sachs, J., Garnsey, H.E.F., and Balfour, I.B. (1890). History of Botany (1530–1860). (Oxford,

UK: Clarendon Press).

Sakai, T., Kagawa, T., Kasahara, M., Swartz, T.E., Christie, J.M., Briggs, W.R., Wada, M.,

and Okada, K. (2001). Arabidopsis nph1 and npl1: Blue light receptors that mediate both phototropism and chloroplast relocation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 6969–6974.

Sakai, T., Wada, T., Ishiguro, S., and Okada, K. (2000). RPT2. A signal transducer of the

phototropic response in Arabidopsis. Plant Cell 12, 225–236.

Sakamoto, K., and Briggs, W.R. (2002).Cellular and subcellular localization of phototropin 1.

Plant Cell 17, 1723–1735.

Salomon, M., Christie, J.M., Knieb, E., Lempert, U., and Briggs, W.R. (2000).Photochemical

and mutational analysis of the FMN-binding domains of the plant blue light receptor, photoropin. Biochemistry 39, 9401–9410.

Salomon, M., Zacherl, M., and Rudiger, W. (1997). Asymmetric, blue light-dependent

phosphorylation of a 116-kilodalton plasma membrane protein can be correlated with the first- and second-positive phototropic curvature of oat coleoptiles. Plant Physiol. 115, 485–491. Schmidt, W., Hart, J., Filner, P., and Poff, K.L. (1977).Specific inhibition of phototropism in corn seedlings. Plant Physiol. 60, 736–738.

Shank, A. (1950).Phototropism?Annu. Rev. Plant Physiol. 1, 59–74.

Sharrock, R. (1672). The History of the Propagation and Improvement of Vegetables.(Oxford,

UK: W. Hall).

Shemp, J. (1947). Plants in Plato’s Timaeus. Class. Q. 41, 53–60.

Shen-Miller, J., Cooper, P., and Gordon, S.A. (1969). Phototropism and photoinhibiiton of

basipolar transport of auxin in oat coleoptiles. Plant Physiol. 44, 491–496.

Shen-Miller, J., and Gordon, S.A. (1966).Hormonal relations in the phototropic response. IV.

Light-induced changes of endogenous auxins in the coleoptile. Plant Physiol. 41, 831–841. Short, T.W., and Briggs, W.R. (1990).Characterization of a rapid, blue light-mediated change in

detectable phosphorylation of a plasma meembrane protein from etiolated pea

(Pisumsativum L.) seedlings. Plant Physiol. 92, 179–185.

Short, T.W., Porst, M., and Briggs, W.R. (1992).A photoreceptor system regulating in vivo and

in vitro phosphorylation of a pea plasma-membrane protein.Photochem.Photobiol. 55, 773–781. Silk, W.K. (1984).Quantitative descriptions of development.Annu. Rev. Plant Physiol. 35, 479–518.

Steinitz, B., and Poff, K.L. (1986). A single positive phototropic response induced with

pulsed-light in hypocotyls of Arabidopsis thaliana seedlings. Planta 168, 305–315.

Stowe-Evans, E.L., Luesse, D.R., and Liscum, E. (2001).The enhancement of phototropic

curvature via photoreversiblephytochromeAdependent modulation of auxin responsiveness. Plant Physiol. 126, 826–834.

Tatematsu, K., Kumagai, S., Muto, H., Sato, A., Watahiki, M.K., Harper, R.M., Liscum, E.,

and Yamamoto, K.T. (2004). MASSUGU2 encodes Aux/IAA19, an auxin-regulated protein that functions together with the transcriptional activator NPH4/ARF7 to regulate differential growth responses of hypocotyl and formation of lateral roots in Arabidopsis thaliana. Plant Cell 16, 379–393.

Theophrastus. (1976). De CausisPlantarum. (London: Harvard University Press). Vierstra, R.D.,

and Poff, K.L. (1981a). Mechanism of specific inhibition of phototropism by phenylacetic acid in corn seedling. Plant Physiol. 67, 1011–1015.

Vierstra, R.D., and Poff, K.L. (1981b). Role of carotenoids in the phototropic response of corn

seedlings. Plant Physiol. 68, 798–801.

vonErhardt-Siebold, E. (1937). The heliotrope tradition. Osiris 3, 22–46.

vonWiesner, J. (1878). Die HeliotropischenErscheinungenimP flanzenreiche:

EinePhysiologischeMonographie. (Wien, Germany: Kaiserlich-ko ¨niglichen Hof- und Staatsdruckerei).

Wald, G., and Du Buy, H.G. (1936). Pigments of the oat coleoptile.Science 84, 247. Webster, C.

(1966). The recognition of plant sensitivity by English botanists in the seventeenth century. Isis 57, 5–23.

Went, F.W. (1926).On growth accelerating substances in the coleoptile of Avena sativa. Proc. K.

Akad. Wet. 30, 10–19.

Went, W.F. (1928).Wuchsstoff und Wachstum.Recl. Trav. Bot. Neerland. 25, 1–116.

Went, F.W., and Thimann, K.V. (1937).Phytohormones. (New York: Macmillan Company). Whippo, C.W., and Hangarter, R.P. (2003). Second positive phototropism results from

coordinated co-action of the phototropins and cryptochromes. Plant Physiol. 132, 1499–1507. Whippo, C.W., and Hangarter, R.P. (2004).Phytochrome modulation of blue-light phototropism. Plant Cell Environ. 27, 1223– 1228.

Whippo, C.W., and Hangarter, R.P. (2005). A brassinosteroidhypersensitive mutant of BAK1

indicates that a convergence of photomorphogenic and hormonal signaling modulates phototropism. Plant Physiol. 139, 448–457.

Zantedeschi, M. (1843). De l’influencequ ’exercentsur la vegetation de plants et la germination

des graines les rayonstransmis a travers des verrescolores. C. R. Seances Acad. Sci. 747–749.