杏仁核情绪功能偏侧化的成像研究述评

心理科学进展 2007，15（2）：313~318 Advances in Psychological Science

杏仁核情绪功能偏侧化的成像研究述评*

王翠艳 刘 昌

（南京师范大学认知神经科学实验室，南京 210097）

摘 要 从意识水平、性别、情绪类型3个方面讨论了大脑两半球杏仁核在情绪功能方面表现出的不对称性。初步证据显示大脑两侧的杏仁核功能的确存在偏侧化，并且与右侧杏仁核相比，左侧杏仁核出现更多激活。右侧杏仁核可能负责的是早期的、基础的、不易被检测到的“幕后”的情绪工作；左侧杏仁核负责随后具体的、持续的、容易被检测到的“幕前”的情绪工作。由于目前针对杏仁核偏侧化的专门研究不多，其具体机制不清楚。该文还对杏仁核偏侧化的理论假设和未来研究方向做了简要的介绍。 关键词

情绪，杏仁核，偏侧化，功能神经影像。

对杏仁核的研究一开始就是和恐惧情绪联系在一起的，Kluver 和Bucy(1937)发现杏仁核受损的猴子不会回避危险刺激，即杏仁核损伤使动物失去了对危险刺激的恐惧反应[1]。杏仁核受损的人类被试的研究也出现了类似的结果，有许多研究报告杏仁核损伤的病人不能识别恐惧的面部表情，但对其他情绪表情的识别却不受影响。最近的神经成像研究也证实了这一结论。LaBar 等的研究发现伴随轻微电击的刺激使右侧杏仁核明显激活，当刺激持续呈现时，反应停止。间隔一段时间再呈现刺激，但不与电击匹配，杏仁核继续激活。当知道不再有电击伴随时，激活又消失[2]。这也表明杏仁核与恐惧情绪反应有关，只是会较快习惯化。关于杏仁核参与恐惧情绪反应的机制，Ledoux （1995，1996）认为存在两条恐惧反射的通路：一条是“低路”（low road ），也叫捷径；另一条是“高路”（high road），即绕行路。两条通路相互分离，同时发生。“低路”是刺激的感觉信息先传至感觉丘脑，然后由丘脑直接传送到杏仁核。这条通路绕过了皮层，因此并未对信号进行精细加工，但是这条通路的加工速度更快，可以保证对恐惧刺激做出迅速反应，这对包括人类在内的生物来说都十分重要。丘脑在向杏仁核传递信息的同时也将信息输送到了扣带回皮层和腹内侧额叶等皮层结构进行高级加工[1,3]。因此，“高路”的速度虽然稍慢但比“低路”的加工更全面更彻底。研究显示杏仁核不仅与恐惧情绪密切相关，而是涉及愤怒、悲伤、高兴、惊奇等基本情绪的加

分类号 B845

杏仁核位于颞叶中部，与海马前部相连，是由至少13个具有复杂内外部联系的子核组成的杏仁型结构。1937年，James Papez 提出了一个包括下丘脑、前侧丘脑（anterior thalamus）、扣带回和海马在内的情绪加工网络。20世纪50年代前后，Paul Maclean 将其命名为Papez 环路并加以扩展将杏仁核、眶额皮层和基底节区（portions of the basal ganglia ）包括进来，称之为边缘系统。此后，杏仁核一直是情绪生理机制研究的焦点之一，出现了大量关于杏仁核情绪功能的研究。这些文献构成了情绪生理机制研究的重要组成部分。由于动物的损毁研究多为双侧杏仁核切除，以及人类被试病灶研究其损毁部位缺乏精确定位，加之其他机能的补偿作用等原因，其结果精确性有限。所以，本文主要以运用PET 、fMRI 等神经成像技术对健康被试进行研究的报告为基础来讨论杏仁核的偏侧化问题。目前，大脑两半球不对称已成为不争的事实。左半球为语言优势半球已广为接受，相比之下“右脑为情绪半球”等假设还不能得到如此广泛一致的认可。通过杏仁核情绪功能的偏侧化研究也许能有助于我们进一步了解情绪的脑生理机制和大脑偏侧化问题。

1 杏仁核情绪功能研究的简要回顾 收稿日期：2006-07-08

* 高等学校全国优秀博士学位论文专项资金（200006）资助。 通讯作者：刘昌，E-mail: [email protected]

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工，而上述的双环路也被认为是一般情绪加工的重要机制。

杏仁核不仅参与了情绪刺激的识别和体验，也是情绪学习和记忆的重要基础。情绪的学习也可分为外显学习和内隐学习。Phelps 等报告了一项对双侧杏仁核损伤的女病人S.P. 的个案研究。研究中向S.P. 呈现蓝色正方形10s ，每次呈现结束时给予轻微电击，如此多次匹配。之后，对皮肤传导反应（skin conduce responses, SCRs）的测量显示S.P. 对电击表现出了恐惧反应，但对单独呈现的蓝色正方形却没有出现类似反应。被试对此也十分不解，因为他声称的确感觉到了蓝色正方形的恐惧意义。这种情绪学习被认为是一种内隐学习，因为它是通过行为或生理反应间接表现出来的。可见，S.P. 的恐惧条件反射事件的外显记忆是完好的，但失去了对情绪的内隐记忆。情绪的外显学习是指在没有亲身经历的情况下，个体通过外部线索对刺激产生的情绪反应。例如，你听说邻居家的狗刚刚咬了人，见到后你会感到恐惧而早早避之，尽管你未曾被它咬过。对外显情绪学习的研究一般运用恐惧指导范式（instructed fear paradigm）。与经典条件反射范式不仁核损伤的病人虽然报告知道的含义，但他们并未出现惊跳（potentiated startle）的反应，即未表现出恐惧反应。因此，杏仁核的损伤也影响对蓝色正方形的恐惧意义的外显学习。由此可见，杏仁核的功能还涉及了情绪的学习和记忆。

[1]

球为言语半球，右半球为空间优势半球）异曲同工，可以看到研究者试图将杏仁核偏侧化与大脑偏侧化统一起来的努力。另一类假设是以情绪加工过程为基础的，以Glascher 和Adolphs 等人的理论为代表。他们认为任何情绪唤醒刺激都能引起右侧杏仁核在整体水平上的自动激活，然后左侧杏仁核对唤醒强度的变化进行解码，参与更专门化的、持续的情绪反应[5]。可见，该理论强调左、右杏仁核在情绪加工过程中的不同阶段执行的是不同的功能。

3 杏仁核的偏侧化

3.1 偏侧化和情绪类型

情绪按其效价可分两类：一是积极情绪，比如愉快、高兴和满意等；二是消极情绪，比如愤怒、恐惧、厌恶等。在情绪的生理机制研究中通常是按此种分类进行的。在以上各种类型的情绪中，恐惧等消极情绪是研究较多的一种。Vuilleumier 和Armony 等的fMRI 研究发现恐惧的面部表情引起了左侧杏仁核的显著反应[6]。Schneider 等使用PET 和fMRI 成像技术的研究都发现：当诱导出悲伤情绪时，左侧杏仁核明显激活[7]。Morris 等运用事件相关fMRI 方法，将高音噪声与生气的面部表情图片进行匹配诱导愤怒情绪也发现左侧杏仁核的激活[8]。此外，还有一些研究也都发现消极情绪激活了左侧杏仁核[9~12]。然而，左侧杏仁核的激活并不只与消极情绪相关。Schneider 等的研究还发现高兴的面部表情也激活了左侧杏仁核[7]。并且，右侧杏仁核也可能与消极情绪有关。Tabert 等进行了一项fMRI 研究，其情绪任务是让被试对含有3个不愉快或3个中性单词组成的单词串进行评价，并分别从中选出最不愉快或最中性的一个。扫描的结果显示，与中性单词相比不愉快的单词使右侧杏仁核明显激活，并且与枕叶皮层的激活高度相关。他们认为右侧杏仁核可以调节对视觉信息的早期加工[13]，这与Phelps 等提出的假设一致。Sander 等给被试呈现非言语的听觉情绪刺激—笑声和哭声，并让他们自我诱导产生相应的情绪，其间的fMRI 扫描发现了双侧杏仁核的激活，但右侧更显著[14]。从目前的研究来看，无论是积极情绪还是消极情绪几乎都引发了左侧、右侧或双侧杏仁核激活。那么总体的趋势怎样呢？Daan Baas等对1989年以后发表的54项fMRI 和PET 研究进行的元分析发现：左侧杏仁核的激活显著多于右侧杏仁核[15]。Wager 等对65项成像研究的元分析也发现了同样的结论：杏仁核

2 杏仁核偏侧化的理论假设

目前的研究表明，杏仁核在情绪加工方面起着重要的核心作用，但大脑两侧的杏仁核功能并不完全一致，杏仁核的偏侧化问题日益引起研究者的注意。

目前对杏仁核偏侧化的理论假设主要有两类：一类是以对情绪刺激的加工方式为基础的，以Phelps 等人的理论为代表。他们认为如果情绪刺激的特性是视觉的并且简单明了，那么右侧杏仁核更容易激活。如果刺激的情绪特性是通过口头交流学习到的，那么左侧杏仁核则更易激活[4]。可以看出该理论认为右侧杏仁核的激活是以视觉为基础的，参与的是一种自下而上的加工。而左侧杏仁核则以言语加工为基础，可以认为是一种至上而下的加工。这一理论假设与大脑两半球的差异理论（左半

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功能侧化偏向左侧，且与消极情绪高度相关[16]。得出这一结论应谨慎，至少有两点需要注意：一是与消极情绪相比，积极情绪的研究很少，统计力有限。这也是以后研究应该加强的地方。二是需要确定两侧杏仁核是否处于同样的检测水平，也就是说，它们是否一样容易被检测到。可见，目前所积累的杏仁核偏侧化资料并不明显支持“右脑为情绪优势半球”的情绪偏侧化理论，也不支持“左半球与积极情绪有关，右半球与消极情绪有关”的理论假设。情绪加工涉及复杂的大脑网络，除杏仁核外，海马、前扣带回皮层、下丘脑、梭状回、颞叶等都参与了情绪加工。因此，关于大脑情绪加工的偏侧化研究需将杏仁核和其他脑区联系起来。 3.2 偏侧化与意识水平

对危险刺激的快速检测对许多生物来说十分重要，一般认为杏仁核是组成对危险刺激以及其他情绪事件进行快速检测的复杂系统的关键结构，尤其是在较少注意或无意识的情况下。探查无意识情绪加工的一个特别有效的方法是反向刺激掩蔽（backward stimulus masking）。使用这种方法时，目标刺激以极短的时间呈现（一般少于40ms ），然后立即呈现一个持续时间较长的掩蔽刺激。在这种情况下，被试意识不到目标刺激，只报告知觉到了掩蔽刺激。

Morris 等使用反向掩蔽程序的研究发现，用中性面部表情掩蔽的愤怒表情激活了右侧杏仁核，而左侧杏仁核没有显著反应。而与白噪声相匹配的，未被掩蔽的同一副表情激活的是左侧而不是右侧杏仁核。之后Morris 等做了进一步的研究认为右侧杏仁核在无意识情况下参与了对刺激的检测和早期加工，并且提出了一条丘脑（colliculo ）—丘脑枕核—杏仁核的加工通路，该通路负责对刺激的无意识加工。而意识加工则与专门化的皮层区，比如梭状回（fusiform gyrus）和颞叶有关[18]。很明显，Morris 等的研究显示右侧杏仁核主要参与的是双环路中的“低路”的加工，左侧杏仁核更多参与的是“高路”的加工。Killgore 和Yurgelun-Todd 也采用反向掩蔽程序首次对悲伤和高兴的面部表情的无意识加工进行了研究。他们先给被试呈现一个20ms 的悲伤或高兴的表情，然后呈现100ms 的中性刺激。之后，虽然被试无法识别出呈现过的刺激（这表明他们没有意识到目标刺激），但fMRI 扫描的结果显示：被掩蔽的高兴的面部表情激活了左右两侧的杏

仁核，且左侧激活的程度大于右侧。被掩蔽的悲伤的表情并没有引起任何一侧杏仁核的反应。这可能由于认知活动对悲伤情绪的抑制作用[19]。因此，杏仁核在无意识水平上的加工应该与情绪类型及其类型，唤醒水平之间的相互作用进行探讨以论证该假设。

虽然上述的研究结论不完全一致，但不能认为就一定存在矛盾。Glascher 和Adolphs 等的研究可以给我们一些启示。他们的研究发现右侧杏仁核损坏后影响了所有的作为自动情绪反应指标的SCRs ，而损坏左侧杏仁核只影响对刺激唤醒的评定和SCRs 之间的关系，也就是说，左侧杏仁核的损坏并不完全消除SCRs 。双侧杏仁核的损坏则产生比以上两种情况更严重的问题[5]。这表明右侧杏仁核是意识和无意识加工的基础，尤其是无意识加工的必要条件。左侧杏仁核可能也参与了无意识加工，但主要负责意识加工。 3.3 偏侧化与性别

男女两性存在差异，并且差异不仅体现在生理方面，在许多意想不到的方面两性差异同样存在，比如工作记忆、面部表情加工、听觉加工、语言加工，甚至是对特定波长光的视知觉等[20]。情绪加工的男女差异也很明显。比如女性比男性更情绪化，更易患抑郁症。Larry Cahill等]让实验组的男女被试观看能诱导负性情绪的电影片段，控制组则观看在风格，长度和理解性上与情绪电影相匹配的中性影片。观看期间的PET 扫描结果显示，男性被试的右侧杏仁核明显激活，而左侧杏仁核没有出现类似反应，并且这些被试对情绪影片的记忆也显著优于中性影片。相反，女性被试的左侧杏仁核而不是右侧杏仁核反应增强，并且也与情绪影片的记忆增加高度相关[21。Canli 等的事件相关fMRI 研究也得到了同样的结果。他们记录了对中性，负性情绪图片引起的情绪唤醒进行评价的被试的脑活动，并在扫描后的3周进行记忆测验。结果发现情绪图片比中性图片记得好，女性比男性记得好。成像显示男性被试激活了右侧杏仁核，女性被试激活了左侧杏仁核

[22]

。两项研究表明，与性别相关的杏仁核偏侧化与

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情绪事件的长时记忆关系密切，那么这种关系的机制是什么？Cahill 和Van Stegeven对此进行了进一步的研究。他们创造性地将大脑对信息加工存在偏向的理论（左半球偏向对事件的整体和关键的信息进行加工，右半球偏向对局部和细节的信息进行加工）与杏仁核以β-肾上腺素受体的激活为基础来调节记忆的理论结合了起来。实验在双盲的情况下进行，一部分被试注射β-肾上腺素受体的阻抗剂心得安，另一部分被试作为控制组注射安慰剂。结果显示，阻抗剂注射损害了男性被试对情绪事件关键信息的记忆，相反只影响女性被试对情绪事件局部细节信息的记忆。研究证明了他们的假设：右侧杏仁核通过β-肾上腺素受体的激活调节男性对情绪事件的关键信息的记忆，左侧杏仁核通过β-肾上腺素受体的激活调节女性被试对情绪事件的局部信息的记忆

[23]

的面部表情只引起了男性被试的左侧杏仁核反应，但恐惧的表情激活了男女被试的左侧杏仁核[16]。此外，一些元分析研究也并未发现杏仁核的偏侧化存在性别差异[16]。但是从当前的研究文献中考察性别差异很困难，因为这些成像研究样本都很小，一般不超过15人，甚至只有几个人，在做进一步的性别区分后男女被试的数量就更少了。另外，多数研究并未把性别差异作为研究目的之一，容易忽略这方面的差异。所以，针对杏仁核偏侧化的性别差异使用较大的样本，进行专门的研究是以后的一个方向，尤其是将男女的认知策略作为控制变量的研究将有助于更深入的了解性别相关的杏仁核偏侧化问题。

4 偏侧化与习惯化

习惯化是指外周和中枢神经系统对反复呈现的刺激减少或停止反应的现象。杏仁核的习惯化在许多文献中都有记载。Bordi 和Ledoux 发现杏仁核的神经元对中性听觉刺激习惯化速度很快，且各子核的习惯化速率不同[26]。Breiter 等使用快速呈现的恐惧和高兴的面部表情[27]，Zald 等使用厌恶性听觉刺激都发现杏仁核的激活存在习惯化[28]。LaBar 等的研究发现伴随轻微电击的刺激能使右侧杏仁核较快的习惯化[2]。Fischer 等运用fMRI 对杏仁核，海马等结构对重复呈现的中性和恐惧情绪刺激的习惯化进行了专门的研究，他们发现左右两侧的杏仁核都出现了习惯化，但右侧杏仁核更显著，并且与情绪效价无关。他们还发现杏仁核与海马的习惯化机制不同，前者的BOLD （blood oxygenation level dependent, 血氧水平依赖）信号多出现在基线水平之上，后者的BOLD 信号多出现基线之下。他们认为杏仁核的习惯化可能反映的是定向反应的习惯化，而海马及颞叶等结构的习惯化则反映了与提高行为效率有关的重复抑制[29]。

因此，大脑两侧的杏仁核的习惯化特性并不完全一致，而是存在差异。许多研究者认为这种差异可以部分地解释杏仁核功能的不对称性。Hariri 等的fMRI 研究发现，当刺激是与社会适应性行为密切相关的面部表情时，右侧杏仁核出现了比左侧杏仁核更显著的BOLD 变化，但只有右侧杏仁核随扫描时间了产生习惯化。当刺激是手枪或车祸等情绪图片时，左侧杏仁核的信号反应大于右侧，且只有左侧杏仁核出现了习惯化[30]。这表明两侧杏仁核的习惯化可能存在刺激特异性，但也不能排除情绪类

。

那么，左右杏仁核的性别差异仅体现在情绪加工方面，还是有其固有的生理基础？Kilpatrick 等运用seed-pls 分析技术（seed voxel partial least square,一种用来检测实验条件下目标脑区与整个脑活动之间关系的多变量分析技术）考查了静息条件下杏仁核功能联系（functional connectivity）的性别差异。研究发现在双眼闭合﹑没有情绪刺激相对静息的条件下，与女性相比，男性被试的右侧杏仁核显示出分布更广泛的功能联系，女性的左侧杏仁核则比男性的拥有更广泛的功能联系分布。更有趣的是，与男性右侧杏仁核有较强功能联系的脑区主要集中在感觉运动皮层、纹状体（striatum ）、丘脑枕核(pulvinar)，这些区域倾向于对外部环境进行反映，具有外向性。女性的右侧杏仁核主要与subgenual 皮层、下丘脑有较强的功能联系，这些区域具有内向性，主要控制内部环境方面。由此可见，在未与情绪刺激相联系时男女就已具有不同的优势功能网络[24]。这种优势网络的形成可能是由男性和女性认知策略的不同引起的，反过来又影响他们的认知加工过程。因此，杏仁核的功能偏侧化可能与性别间接相关而不是直接相关。

然而，杏仁核的激活并不完全遵守男右女左的规则，Schneider 等采用标准化的情绪诱导过程诱导负性情绪时只引起了男性被试杏仁核的反应，女性被试的脑区未显示出相应的信号变化。他们推测与男性相比，女性在经历情绪悲伤情绪时，大脑激活区更分散，更少偏侧化

[25]

。还有一些研究发现高兴

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型、加工方式的影响。此外，两侧杏仁核的习惯化速度也有差异。对此，Phillip 等进行了一项关于左，右侧杏仁核对恐惧面部表情反应时间过程的fMRI 研究。初步的分析发现右侧杏仁核对恐惧面部表情的反应较之左侧下降得更迅速，且对中性表情的反应强度随时间不断增加。之后他们运用了一项新的技术—模拟时间序列（modeling time series）对两侧杏仁核的非静态性进行了统计学上的比较。结果发现，右侧杏仁核对中性刺激的反应具有显著的非静态性，左侧杏仁核对恐惧反应具有更显著的非静态性

[31]

料都充分的情况下，才可能有效地比较两侧杏仁核与情绪效价之间的关系。

第二，当前的情绪研究多以情绪类型的分类为基础进行的，很少针对情绪加工方式和认知策略的面的研究将有利于澄清杏仁核的偏侧化与性别之间的关系。

第三，杏仁核的习惯化是杏仁核偏侧化研究中经常混淆的变量，甚至可以说这就是杏仁核偏侧化的一个方面。由于杏仁核的功能有时显示出了非常快的习惯化，所以这方面的进一步研究对成像设备态的面部表情为主要情绪刺激的局面，尽可能运用动态的情绪刺激，不仅更具生态效度，也可以减少习惯化的影响，这是以后研究应注意的地方。 参考文献

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。可能正是由于右侧杏仁核对情绪刺激的快速

习惯化使其活动较少被检测出来，而左侧杏仁核的持续反应容易被检测而达到统计学上的显著水平。也就是说右侧杏仁核并不是没有参加情绪反应，只是时间早且持续时间短。这也证明了Glascher 和Adolphs 等人的假设，两侧杏仁核在加工过程中的不同阶段起作用。右侧杏仁核负责的是早期的、基础的、不易被检测到的“幕后”的情绪工作；左侧杏仁核负责随后具体的、持续的、容易被检测到的“幕前”的情绪工作。

虽然杏仁核存在习惯化特性这一点已为研究者所熟知，但具体的研究不多，尤其是左右两侧杏仁核的习惯化差异，而这种差异是杏仁核偏侧化研究中最容易产生的一个混淆变量。因此，这也是以后研究的一个方向。

5 结论与展望

综上所述，目前的研究并未显示两侧的杏仁核对情绪刺激的加工方式存在显著差异，即不明显支持Phelps 等人的理论假设。左右两侧的杏仁核都参与了对情绪刺激的加工，只是在不同的加工阶段起作用。右侧杏仁核更多涉及早期的整体唤醒，而左侧杏仁核则参与更具体和持续的加工，这与Glascher 等人的理论较为一致。

虽然左、右杏仁核的具体分工不甚明了，但还是可以合理地推测两侧杏仁核在质和量上存在差异。但是对这种差异产生的机制所知甚少，最为关键的原因是针对杏仁核功能偏侧化的专门研究很少，许多研究的目的不在于此，使得无法进一步精确理解两侧杏仁核出现的差异。系统地就这一问题进行研究应该注意以下几个方面：

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On Functional Lateralization of Amygdala Involved in Emotion

Wang Cuiyan, Liu Chang

(Lab of Cognitive Neuroscience, Nanjing Normal University, Nanjing 210097, China)

Abstract: Functional lateralization of amygdala involved in emotion is reviewed from three aspects：conscious

level, sex, emotional type. Indeed, the function of amygdala is asymmetry, and left amygdala shows more active than right amygdala. Right amygdala is responsible for early stage, basic, backstage emotion activities which is not easy to be tested, and left amygdala involves followed, concrete, sustained, proscenium emotion activities which is easy to be tested. It is not very clear about its mechanism of functional lateralization. The hypothesis and prospects on future studies about lateralization of amygdala are also reviewed in the paper. Key words: emotion, amygdala, lateralization, functional neuroimaging.